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水生所在Cell同期发表两篇论文揭示脊椎动物水生到陆生演化过程中的遗传创新基础

  从水生到陆生是脊椎动物演化史上的一次飞跃,也是脊椎动物演化中最重要的科学问题之一。脊椎动物登陆事件发生于有颌类的硬骨鱼类。现生硬骨鱼类包含肉鳍鱼类和辐鳍鱼类。这两个类群中物种数量最为繁盛的是肉鳍鱼类中的四足动物(成功登陆的脊椎动物类群)以及辐鳍鱼类中的真骨鱼类。相对于这两个最为繁盛的类群,硬骨鱼类的基部类群物种数量相对稀少,但却隐藏着祖先演化所遗留的痕迹,有“活化石”之称。 

  25日凌晨,国际顶级学术刊物Cell在线发表了中国科学院水生生物研究所联合国内外合作者完成的两篇研究论文“Tracing the genetic footprints of vertebrate landing in non-teleost ray-finned fishes”(图1)和“African lungfish genome sheds light on the vertebrate water-to-land transition”(图2)。这两项姊妹篇研究分别解析了辐鳍鱼类基部的多鳍鱼、匙吻鲟、弓鳍鱼和鳄雀鳝、以及现生肉鳍鱼类中与四足动物亲缘关系最近的非洲肺鱼共5个物种的基因组。两篇文章通过交叉整合基因组学、进化生物学、鱼类学、古生物学、计算生物学和分子生物学等学科手段,分别从不同角度揭示了脊椎动物水生到陆生的转变之谜。 

图1 基部辐鳍鱼类基因组

2 肺鱼基因组 

  第一项工作围绕基部辐鳍鱼类的基因组开展分析,研究陆生脊椎动物功能在更早期鱼类里的演化历史。陆生脊椎动物起源过程中伴随着两个重大适应性功能形态演化事件——鱼鳍演化为四肢及鳃式呼吸演化为肺式呼吸。研究发现调控四肢运动灵活性的基因功能元件在软骨鱼中已经出现,这些元件在真骨鱼中却特化丢失,但在现生基部辐鳍鱼和肉鳍鱼中保留下来,最终为四足动物的四肢演化提供了重要遗传创新基础。而肺的功能形态和遗传基础的起源也同样可以追溯到所有硬骨鱼共同祖先,这一时期的‘原肺’在多鳍鱼和肉鳍鱼类中继续演化成更为成熟的肺,而在大部分其他硬骨鱼中特化成鱼鳔。此外,陆生脊椎动物的出现也伴随着心肺系统从单循环到双循环的协同演化过程。在双循环系统演化中起到重要调节功能的基因元件也能从多鳍鱼甚至更远古的软骨鱼中找到,说明许多古老的基因调控网络为脊椎动物水生到陆生的演化提供了重要的遗传和功能创新基础(图3)。   

  第二项工作解析了肺鱼的全基因组序列,其高达400多亿对碱基(40 Gb)的基因组,是人类(3Gb)的十多倍,为迄今人类所测序的最大的基因组序列。为了高质量解析这一高度复杂的巨大基因组,项目组开发催生了两个应用于三代测序组装基因组的软件NextDenovowtbg.2.0,正在成为基因组学研究领域的通用软件,再次提升了我国在基因组学研究领域的基础影响力。对该基因组的分析发现,肺鱼超大基因组主要由其自身进化过程中LTR类转座子的大量扩增积累导致。肺鱼拥有5000多个超过1Mb的长基因,而人类只有91个。肺鱼最长基因长达18Mb,人类最长基因为2.8Mb。然而肺鱼的这些超长基因表达水平与短基因和其他物种的同源基因相似,提示肺鱼进化出了高效转录这些超长基因的机制。结合组学和实验验证发现,脊椎动物从水生到陆生的演化经历了三步重要的遗传创新过程。空气呼吸能力和空气嗅觉的分子基础在硬骨鱼类共同祖先中已经出现,而真骨鱼则丢失了这一特性,属于更为特化的类群。随后,肉鳍鱼的祖先中出现了更多呼吸相关基因和功能元件,使得它们的空气呼吸能力进一步加强。最终,四足动物进化出了更多基因和功能元件,从而具备了完备的空气呼吸能力,成功摆脱水的桎梏。与四肢运动相关的功能也呈现渐进式创新的特点,四足动物的肱骨与基部辐鳍鱼的后鳍基骨为同源器官,桡骨则可能从肺鱼和四足动物祖先开始起源,五指则从四足动物开始起源。此外,研究还发现了大脑、心脏等多个器官在登陆过程中的遗传变异基础(图3)。 

3 基于基部辐鳍鱼和肺鱼比较基因组学研究阐明的脊椎动物水生到陆生的关键遗传创新    

  水生所何舜平研究员为这两篇论文的共同通讯作者,杨连东副研究员为这两篇论文的共同第一作者,姜海峰博士为第一篇论文的共同第一作者,中国科学院水生生物研究所为第一篇论文的第一完成单位。项目联合了西北工业大学、哥本哈根大学、华大基因研究院、中国科学院昆明动物研究所、中国科学院古脊椎动物与古人类研究所、华南农业大学、中国科学院北京基因组研究所、中国农科院农业基因组研究所、武汉希望组生物科技有限公司等国内外多家单位协作完成。 

  第一项工作论文链接https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(21)00089-1 

  第二项工作论文链接https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(21)00090-8 

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